在某个朔夜，犬夜叉一行和妖怪奈落展开最终决战。经过一番艰苦缠斗，他们终于消灭这个邪恶的妖怪，漫长的征战终于告一段落。戈薇短暂回到现代休整，随后再次和犬夜叉、七宝踏上寻找四魂玉碎片的旅程；法师弥勒的风穴消失，他返回寺庙拜祭父亲；珊瑚则和云母四处寻找流浪的弟弟琥珀。 安宁的日子并未持续太久，获得自由的神乐在神无的的指引下，见到被封禁在生命之镜中的神久夜。五十年前，在神久夜的力量下，大地陷入永久的月圆之夜。弥勒的父亲弥苞法师将其封禁。为了解开禁锢，神久夜授意神乐寻找龙头之玉、蓬莱玉枝、佛之石钵、火鼠裘、燕之子安贝等五样宝贝。渴望得到永远自由的神乐心甘情愿为其驱使，甚至向犬夜叉和琥珀发起攻击。为了阻止世界毁灭，犬夜叉一行人重新聚首，向神久夜所在的富士山进发……
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田中真弓 冈村明美 中井和哉 山口胜平 平田广明 大谷育江 山口由里子 矢尾一树 长岛雄一 草尾毅 竹本英史 福原耕平 藤本隆弘 增田隆之 平井启二 松原大典 池田秀一 山口智充
松本梨香 大谷育江 梶裕贵 伊濑茉莉也 牧口真幸 林原惠美 三木真一郎 犬山犬子 佐藤惠 生天目仁美 下屋则子 赤崎千夏 古岛清孝 钉宫理惠 森川智之 竹内顺子 佐仓绫音 佐藤健辅 石冢运升 藤原龙也 山寺宏一 中川翔子 篠原信一